References

epilepsia

Epilepsy and paroxysmal conditions

Эпилепсия и пароксизмальные состояния

2077-83332311-4088

IRBIS LLC

10.17749/2077-8333/epi.par.con.2022.120

epilepsia-824

Research Article

SCIENTIFIC SURVEYS

НАУЧНЫЕ ОБЗОРЫ

Application of focused ultrasound in the treatment of epilepsy

Применение фокусированного ультразвука в лечении эпилепсии

https://orcid.org/0000-0003-0804-7076

Бурд

С. Г.

Burd

S. G.

Бурд Сергей Георгиевич – д.м.н., профессор кафедры неврологии, нейрохирургии и медицинской генетики лечебного факультета ; руководитель отдела эпилепсии и пароксизмальных состояний

РИНЦ SPIN-код: 1484-0178

ул. Островитянова, д. 1, Москва 117513; ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Sergey G. Burd – Dr. Med. Sc., Professor, Chair of Neurology, Neurosurgery and Medical Genetics, Faculty of Medicine ; Head of Department of Epilepsy and Paroxysmal Conditions

RSCI SPIN-code: 1484-0178

1 Ostrovityanov Str., Moscow 117513; 1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

burds@yandex.ru

https://orcid.org/0000-0001-8712-4775

Лебедева

А. В.

Lebedeva

A. V.

Лебедева Анна Валерьяновна – д.м.н., профессор кафедры неврологии, нейрохирургии и медицинской генетики лечебного факультета

РИНЦ SPIN-код: 3515-2408

ул. Островитянова, д. 1, Москва 117513

Anna V. Lebedeva – Dr. Med. Sc., Professor, Chair of Neurology, Neurosurgery and Medical Genetics, Faculty of Medicine

RSCI SPINcode: 3515-2408

1 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

https://orcid.org/0000-0002-8985-8227

Авакян

Г. Г.

Avakyan

G. G.

Авакян Георгий Гагикович – д.м.н., доцент кафедры неврологии, нейрохирургии и медицинской генетики лечебного факультета ; ведущий научный сотрудник отдела эпилепсии и пароксизмальных заболеваний

РИНЦ SPIN-код: 3339-4590

ул. Островитянова, д. 1, Москва 117513; ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Georgiy G. Avakyan – Dr. Med. Sc., Associate Professor, Chair of Neurology, Neurosurgery and Medical Genetics, Faculty ofMedicine; Leading Researcher, Department of Epilepsy and Paroxysmal Conditions

RSCI SPIN-code: 3339-4590

1 Ostrovityanov Str., Moscow 117513; 1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

https://orcid.org/0000-0002-3746-1797

Рублева

Ю. В.

Rubleva

Yu. V.

Рублева Юлия Владимировна – к.м.н., старший научный сотрудник отдела эпилепсии и пароксизмальных заболеваний,заведующая отделением неврологии № 1

РИНЦ SPIN-код: 8100-0855

ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Yulia V. Rubleva – MD, PhD, Senior Researcher, Department of Epilepsy and Paroxysmal Conditions, Head of Neurology Department No. 1

RSCI SPIN-code: 8100-0855

1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

https://orcid.org/0000-0002-5743-8279

Сенько

И. В.

Senko

I. V.

Сенько Илья Владимирович – к.м.н., заведующий отделением нейрохирургии

РИНЦ SPIN-код: 3441-6815

ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Ilya V. Senko – MD, PhD, Head of Neurosurgery Department, Federal Center for Brain and Neurotechnology

RSCI SPIN-code: 3441-6815

1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

https://orcid.org/0000-0003-2730-7662

Пантина

Н. В.

Pantina

N. V.

Пантина Нина Владимировна – младший научный сотрудник отдела эпилепсии и пароксизмальных заболеваний

РИНЦ SPIN-код: 9226-1203

ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Nina V. Pantina – Junior Researcher, Department of Epilepsy and Paroxysmal Conditions

RSCI SPIN-code: 9226-1203

1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

https://orcid.org/0000-0001-5393-899X

Юрченко

А. В.

Yurchenko

A. V.

Юрченко Анна Владимировна – врач-невролог, младший научный сотрудник отдела эпилепсии и пароксизмальных заболеваний

РИНЦ SPIN-код: 4659-4415

ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Anna V. Yurchenko – Neurologist, Junior Researcher, Department of Epilepsy and Paroxysmal Conditions

RSCI SPIN-code: 4659-4415

1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

https://orcid.org/0000-0002-8496-7475

Ковалева

И. И.

Kovaleva

I. I.

Ковалева Ирина Ивановна – младший научный сотрудник отдела эпилепсии и пароксизмальных заболеваний

РИНЦ SPIN-код: 2794-8245

ул. Островитянова, д. 1, стр. 10, Москва 117513

Irina I. Kovaleva – Junior Researcher, Department of Epilepsy and Paroxysmal Conditions, Federal Center for Brain andNeurotechnology

RSCI SPIN-code: 2794-8245

1 bldg 10 Ostrovityanov Str., Moscow 117513

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова» Министерства здравоохранения Российской Федерации ; Федеральное государственное бюджетное учреждение «Федеральный центр мозга и нейротехнологий» Федерального медико-биологического агентства РоссииРоссияPirogov Russian National Research Medical University; Federal Center of Brain and Neurotechnologies, Federal Medical and Biological Agency of RussiaRussian Federation

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияPirogov Russian National Research Medical UniversityRussian Federation

Федеральное государственное бюджетное учреждение «Федеральный центр мозга и нейротехнологий» Федерального медико-биологического агентства РоссииРоссияFederal Center of Brain and Neurotechnologies, Federal Medical and Biological Agency of RussiaRussian Federation

2022

17102022

143294303

2022

Бурд С.Г., Лебедева А.В., Авакян Г.Г., Рублева Ю.В., Сенько И.В., Пантина Н.В., Юрченко А.В., Ковалева И.И.

Burd S.G., Lebedeva A.V., Avakyan G.G., Rubleva Y.V., Senko I.V., Pantina N.V., Yurchenko A.V., Kovaleva I.I.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://www.epilepsia.su/jour/article/view/824

The high prevalence of pharmacoresistant epilepsy requires the use of nonpharmacological, including surgical approaches to the treatment of this disease. The surgical methods currently used to treat epilepsy (resection, stimulation, and disconnection) carry certain risks of developing intra- and postoperative complications. The technique of magnetic resonance-guided focused ultrasound (MRgFUS) may be an alternative to traditional neurosurgical interventions. Currently, MRgFUS is successfully used in the treatment of essential tremor and Parkinson’s tremor. As the literature data show, the use of focused ultrasound is a promising method in the treatment of epilepsy. It has been reported about successful FUS application for neuromodulation in animal epilepsy models. Studies related to FUS ablation of epileptogenic foci, neuromodulation in humans with epilepsy are currently underway. The technique of locally increased permeability of the blood-brain barrier after FUS, used for the treatment of brain oncological diseases and neurodegenerative disorders is also of interest in the targeted delivery of antiepileptic drugs. However, some experimental works are contradictory, and the lack of large-scale studies of MRgFUS in patients with epilepsy requires further investigation of this technique and its effectiveness.

Широкая распространенность фармакорезистентных форм эпилепсии требует применения немедикаментозных, в т.ч. хирургических, подходов к терапии данного заболевания. Используемые в настоящее время хирургические методики лечения эпилепсии (резекционные, стимуляционные, методы дисконнекции) несут определенные риски развития интра- и послеоперационных осложнений. Метод фокусированного ультразвука под контролем магнитно-резонансной томографии (МР-ФУЗ) может являться альтернативой традиционным нейрохирургическим вмешательствам. На данный момент МР-ФУЗ успешно применяется в лечении эссенциального тремора, дрожательной формы болезни Паркинсона. Литературные данные демонстрируют перспективность использования ФУЗ в лечении эпилепсии. Имеются сообщения об успешном его применении на моделях эпилепсии у лабораторных животных с целью нейромодуляции. В настоящее время проводятся исследования, связанные с ФУЗ-аблацией эпилептогенных очагов, нейромодуляцией у пациентов с эпилепсией. Методика локального повышения проницаемости гематоэнцефалического барьера посредством ФУЗ, используемая для лечения онкологических заболеваний головного мозга и нейродегенеративных нарушений, также представляет интерес в связи с возможностью таргетной доставки антиэпилептических препаратов. Однако противоречивость некоторых экспериментальных работ и отсутствие крупных исследований в области применения МР-ФУЗ у больных эпилепсией требует дальнейшего изучения данной методики и ее эффективности.

Эпилепсияфокусированный ультразвукфармакорезистентностьаблациянейромодуляция

Epilepsyfocused ultrasounddrug resistanceablationneuromodulation

References1

Народова Е.А., Шнайдер Н.А., Прокопенко С.В. и др. Эпидемиология фармакорезистентной эпилепсии у взрослых. Бюллетень сибирской медицины. 2018; 17 (3): 207–16. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2018-3-207–216.

Narodova E.A., Shnayder N.A., Prokopenko S.V., et al. Epidemiology of drug resistant epilepsy in adults. Bulletin of Siberian Medicine. 2018; 17 (3): 207–16 (in Russ.). https://doi.org/10.20538/1682-0363-2018-3- 207–216.

Крылов В.В., Гехт А.Б, Трифонов И.С. и др. Клинические рекомендации по предоперационному обследованию и хирургическому лечению пациентов с фармакорезистентными формами эпилепсии. URL: https://www.ruans.org/Text/Guidelines/epilepsy.pdf (дата обращения 04.05.2022).

Krylov V.V., Gekht A.B., Trifonov I.S., et al. Clinical guidelines for preoperative examination and surgical treatment of patients with pharmacoresistant forms of epilepsy. Available at: https://www.ruans. org/Text/Guidelines/epilepsy.pdf (in Russ.) (accessed 04.05.2022).

Маматханов M.P., Касумов В.Р., Куралбаев А.К. и др. Хирургическое лечение эпилепсии и его результаты. Вестник новых медицинских технологий. 2017; 24 (2): 44–53. https://doi.org/10.12737/article_5947cd56962196.53541882.

Mamatkhanov M.R., Kasumov V.R., Kuralbaev A.K., et al. Surgical treatment of epilepsy and its results.Journal of New Medical Technologies. 2017; 24 (2): 44–53 (in Russ.). https://doi.org/10.12737/ article_5947cd56962196.53541882.

Шершевер А.С. Хирургическое лечение эпилепсии. Екатеринбург; 2005: 164 c.

Shershever A.S. Surgical treatment of epilepsy. Ekaterinburg; 2005: 164 pp. (in Russ.).

Котов А.С., Фирсов К.В., Санду Е.А. Фармакорезистентная эпилепсия. Клиническая лекция. Русский медицинский журнал. 2021; 6: 33–9.

Kotov A.S., Firsov K.V., Sandu E.A. Pharmacoresistant epilepsy. Clinical lecture. Russian Medical Journal. 2021; 6: 33–9 (in Russ.).

Quigg M., Harden C. Minimally invasive techniques for epilepsy surgery: stereotactic radiosurgery and other technologies. J Neurosurg. 2014; 121 (Suppl.): 232–40. https://doi.org/10.3171/2014.8.GKS141608.

Quigg M., Harden C., Minimally invasive techniques for epilepsy surgery: stereotactic radiosurgery and other technologies. J Neurosurg. 2014; 121 (Suppl.): 232–40. https://doi. org/10.3171/2014.8.GKS141608.

Krishna V., Sammartino F., Rezai A. A review of the current therapies, challenges, and future directions of transcranial focused ultrasound technology advances in diagnosis and treatment. JAMA Neurol. 2018; 75 (2): 246–54. https://doi.org/10.1001/jamaneurol.2017.3129.

Галимова Р.М., Иллариошкин С.Н., Бузаев И.В., Качемаева О.В. Терапия двигательных нарушений методом фокусированного ультразвука под контролем магнитно-резонансной томографии. Рекомендации для врачей-неврологов по отбору пациентов. Бюллетень Национального общества по изучению болезни Паркинсона и расстройств движений. 2020; 1: 9–15. https://doi.org/10.24411/2226-079X-2020-12168.

Galimova R.M., Illarioshkin S.N., Buzaev I.V., Kachemaeva O.V. Therapy of motor disorders by focused ultrasound under the control of magnetic resonance imaging. Recommendations for neurologists on patient selection. Bulletin of the National Society for the Study of Parkinson's Disease and Movement Disorders. 2020; 1: 9–15 (in Russ.). https://doi.org/10.24411/2226-079X-2020-12168.

Ghanouni P., Pauly K.B., Elias W.J., et al. Transcranial MRI-guided focused ultrasound: a review of the technologic and neurologic applications. AJR Am J Roentgenol. 2015; 205 (1): 150–9. https://doi.org/10.2214/AJR.14.13632.

Chang W.S., Jung H.H., Zadicario E., et al. Factors associated with successful magnetic resonance-guided focused ultrasound treatment: efficiency of acoustic energy delivery through the skull. J Neurosurg. 2016; 124 (2): 411–6. https://doi.org/10.3171/2015.3.JNS142592.

Focused ultrasound foundation. Epilepsy. URL: https://www.fusfoundation.org/diseases-and-conditions/neurological/epilepsy (дата обращения 04.05.2022).

Focused ultrasound foundation. Epilepsy. Available at: https://www. fusfoundation.org/diseases-and-conditions/neurological/epilepsy (accessed 04.05.2022).

Colucci V., Strichartz G., Jolesz F., et al. Focused ultrasound effects on nerve action potential in vitro. Ultrasound Med Biol. 2009; 35 (10): 1737–47. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2009.05.002.

Hynynen K. The threshold for thermally significant cavitation in dog's thigh muscle in vivo. Ultrasound Med Biol. 1991; 17 (2): 157–69. https://doi.org/10.1016/0301-5629(91)90123-e.

Elias W.J., Khaled M., Hilliard J.D., et al. A magnetic resonance imaging, histological, and dose modeling comparison of focused ultrasound, radiofrequency, and Gamma Knife radiosurgery lesions in swine thalamus. J Neurosurg. 2013; 119 (2): 307–17. https://doi.org/10.3171/2013.5.JNS122327.

Bowary P., Greenberg B.D. Noninvasive focused ultrasound for neuromodulation: a review. Psychiatr Clin North Am. 2018; 41 (3): 505–14. https://doi.org/10.1016/j.psc.2018.04.010.

Ballantine H.T. Jr., Bell E., Manlapaz J. Progress and problems in the neurological applications of focused ultrasound. J Neurosurg. 1960; 17 (5): 858–76. https://doi.org/10.3171/jns.1960.17.5.0858.

Vykhodtseva N.I., Hynynen K., Damianou C. Histologic effects of high intensity pulsed ultrasound exposure with subharmonic emission in rabbit brain in vivo. Ultrasound Med Biol. 1995; 21 (7): 969–79. https://doi.org/10.1016/0301-5629(95)00038-s.

Abe K., Yamaguchi T., Hori H., et al. Magnetic resonance-guided focused ultrasound for mesial temporal lobe epilepsy: a case report. BMC Neurol. 2020; 20 (1): 160. https://doi.org/10.1186/s12883-020-01744-x.

Parker W.E., Weidman E.K., Chazen J.L., et al. Magnetic resonanceguided focused ultrasound for ablation of mesial temporal epilepsy circuits: modeling and theoretical feasibility of a novel noninvasive approach. J Neurosurg. 2019; Jun 14: 1–8. https://doi.org/10.3171/2019.4.JNS182694.

Yamaguchi T., Hori T., Hori H., et al. Magnetic resonance-guided focused ultrasound ablation of hypothalamic hamartoma as a disconnection surgery: a case report. Acta Neurochir. 2020; 162 (10): 2513–7. https://doi.org/10.1007/s00701-020-04468-6.

Lee C.C., Chou C.C., Hsiao F.J., et al. Pilot study of focused ultrasound for drug-resistant epilepsy. Epilepsia. 2022; 63: 162–75. https://doi.org/10.1111/epi.17105.

Ситников А.Р., Скоробогатова В.А., Маслова Н.Н. Современные нейрохирургические подходы к терапии структурных эпилепсий. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2019; 13 (1): 70–7. https://doi.org/10.25692/ACEN.2019.1.8.

Sitnikov A.R., Skorobogatova V.A., Maslova N.N. Current neurosurgical approaches to treatment of structural epilepsies. Annals of Clinical and Experimental Neurology. 2019; 13 (1): 70–7 (in Russ.). https://doi.org/10.25692/ACEN.2019.1.8.

Bharath R.D., Panda R., Raj J., et al. Machine learning identifies “rsfMRI epilepsy networks” in temporal lobe epilepsy. Eur Radiol. 2019; 29 (7): 3496–505. https://doi.org/10.1007/s00330-019-5997-2.

Fry F.J., Ades H.W., Fry W.J. Production of reversible changes in the central nervous system by ultrasound. Science. 1958; 127 (3289): 83–4. https://doi.org/10.1126/science.127.3289.83.

Min B.K., Bystritsky A., Jung K.I., et al. Focused ultrasound-mediated suppression of chemically-induced acute epileptic EEG activity. BMC Neurosci. 2011; 12: 23. https://doi.org/10.1186/1471-2202-12-23.

Legon W., Sato T.F., Opitz A., et al. Transcranial focused ultrasound modulates the activity of primary somatosensory cortex in humans. Nat Neurosci. 2014; 17 (2): 322–9. https://doi.org/10.1038/nn.3620.

Mueller J., Legon W., Opitz A., et al. Transcranial focused ultrasound modulates intrinsic and evoked EEG dynamics. Brain Stimul. 2014; 7 (6): 900–8. https://doi.org/10.1016/j.brs.2014.08.008.

Mueller J., Legon W., Opitz A., et al. Transcranial focused ultrasound modulates intrinsic and evoked EEG dynamics. Brain Stimul. 2014; 7 (6): 900–8. https://doi.org/10.1016/j.brs.2014.08.008

Sanguinetti J., Allen J.J.B. Transcranial ultrasound improves mood and affects resting state functional connectivity in healthy volunteers. Brain Stimul. 2017; 10 (2): P426. https://doi.org/10.1016/j.brs.2017.01.266.

Zhang M., Tang R., Lang Y., He J. Construction of a focused ultrasound neuromodulation system for the treatment of epileptic seizure. 2019 International Conference on Intelligent Informatics and Biomedical Sciences (ICIIBMS), 2019; 52–6. https://doi.org/10.1109/ICIIBMS46890.2019.8991534.

Zhang M., Li B., Lv X., et al. Low-intensity focused ultrasoundmediated attenuation of acute seizure activity based on EEG brain functional connectivity. Brain Sci. 2021; 11 (6): 711. https://doi.org/10.3390/brainsci11060711.

Zhang M., Li B., Liu Y., et al. Different modes of low-frequency focused ultrasound-mediated attenuation of epilepsy based on the topological theory. Micromachines (Basel). 2021; 12 (8): 1001. https://doi.org/10.3390/mi12081001.

Lin Z., Meng L., Zou J., et al. Non-invasive ultrasonic neuromodulation of neuronal excitability for treatment of epilepsy. Theranostics. 2020; 10 (12): 5514–26. https://doi.org/10.7150/thno.40520.

Zou J., Meng L., Lin Z., et al. Ultrasound neuromodulation inhibits seizures in acute epileptic monkeys. iScience. 2020; 23 (5): 101066. https://doi.org/10.1016/j.isci.2020.101066.

Tyler W.J., Tufail Y., Finsterwald M., et al. Remote excitation of neuronal circuits using low-intensity, low-frequency ultrasound. PLoS One. 2008; 3 (10): e3511. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003511.

Gavrilov L.R., Tsirulnikov E.M., Davies I.A. Application of focused ultrasound for the stimulation of neural structures. Ultrasound Med Biol. 1996; 22 (2): 179–92. https://doi.org/10.1016/0301-5629(96)83782-3.

Borrelli M.J., Bailey K.I., Dunn F. Early ultrasonic effects upon mammalian CNS structures (chemical synapses). J Acoust Soc Am. 1981; 69 (5): 1514–6. https://doi.org/10.1121/1.385791.

Deng C.X. Targeted drug delivery across the blood-brain barrier using ultrasound technique. Ther Deliv. 2010; 1 (6): 819–48. https://doi.org/10.4155/tde.10.66.53.

Deng C.X. Targeted drug delivery across the blood-brain barrier using ultrasound technique. Ther Deliv. 2010; 1 (6): 819–48. https://doi. org/10.4155/tde.10.66.53.

Arif W.M., Elsinga P.H., Gasca-Salas C., et al. Focused ultrasound for opening blood-brain barrier and drug delivery monitored with positron emission tomography. J Control Release. 2020; 324: 303–16. https://doi.org/10.1016/j.jconrel.2020.05.020.

McDannold N., Arvanitis C.D., Vykhodtseva N., Livingstone M.S. Temporary disruption of the blood-brain barrier by use of ultrasound and microbubbles: safety and efficacy evaluation in rhesus macaques. Cancer Res. 2012; 72 (14): 3652–63. https://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-12-0128.

Park J., Zhang Y., Vykhodtseva N., et al. The kinetics of blood brain barrier permeability and targeted doxorubicin delivery into brain induced by focused ultrasound. J Control Release. 2012; 162 (1): 134–42. https://doi.org/10.1016/j.jconrel.2012.06.012.

Fan C.H., Yeh C.K. Microbubble-enhanced focused ultrasound-induced blood-brain barrier opening for local and transient drug delivery in central nervous system disease. J Med Ultrasound. 2014; 22 (4): 183–93. https://doi.org/10.1016/j.jmu.2014.11.001.

Sheikov N., McDannold N., Sharma S., Hynynen K. Effect of focused ultrasound applied with an ultrasound contrast agent on the tight junctional integrity of the brain microvascular endothelium. Ultrasound Med Biol. 2008; 34 (7): 1093–104. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2007.12.015.

Downs M.E., Buch A., Sierra C., et al. Long-term safety of repeated blood-brain barrier opening via focused ultrasound with microbubbles in non-human primates performing a cognitive task. PLoS One. 2015; 10 (5): e0125911. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0125911.

Sheikov N., McDannold N., Vykhodtseva N., et al. Cellular mechanisms of the blood-brain barrier opening induced by ultrasound in presence of microbubbles. Ultrasound Med Biol. 2004; 30 (7): 979–89. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2004.04.010.

Chen H., Konofagou E.E. The size of blood-brain barrier opening induced by focused ultrasound is dictated by the acoustic pressure. J Cereb Blood Flow Metab. 2014; 34 (7): 1197–204. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2014.71.

Konofagou E.E., Tung Y.S., Choi J., et al. Ultrasound-induced blood-brain barrier opening. Curr Pharm Biotechnol. 2012; 13 (7): 1332–45. https://doi.org/10.2174/138920112800624364.

Baseri B., Choi J.J., Tung Y.S., Konofagou E.E. Multi-modality safety assessment of blood-brain barrier opening using focused ultrasound and definity microbubbles: a short-term study. Ultrasound Med Biol. 2010; 36 (9): 1445–59. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2010.06.005

The authors declare that there are no conflicts of interest present.