Рекомендации Российской Противоэпилептической Лиги (РПЭЛ) по использованию магнитно-резонансной томографии в диагностике эпилепсии

Введение. Метод МРТ привнес революционные изменения в диагностику эпилепсии, однако широкому внедрению МРТ в клиническую практику препятствует недостаточное количество высокопольных МР-томографов, кадровый дефицит подготовленных специалистов, отсутствие стандартных протоколов проведения исследований. Цель – представить Рекомендации Российской Противоэпилептической Лиги (РПЭЛ) по использованию магнитно-резонансной томографии в диагностике эпилепсии.

Материалы и методы. Являясь структурным подразделением Международной Противоэпилептической Лиги (англ. – International League Against Epilepsy, ILAE) в России, Российская Противоэпилептическая Лига (РПЭЛ, англ. – Russian League Against Epilepsy, RLAE) считает важным адаптировать разработанный ILAE Протокол для специалистов в России и странах ЕАЭС. Также рабочей группой была проанализирована и обобщена существующая практика в Российской Федерации, Республике Казахстан, Республике Беларусь и Республике Узбекистан. Данные рекомендации предназначены как для врачей в специализированных центрах хирургии эпилепсии, так и для специалистов, работающих в медицинских центрах общего профиля. Рекомендации применимы в первую очередь ко взрослым пациентам, однако общие принципы верны и по отношению к детской популяции.

Результаты. Всем пациентам с судорожными приступами вскоре после первого приступа, или пациентам с диагностированной эпилепсией при необъяснимом увеличении частоты приступов, быстром снижении когнитивных функций или появлении/ухудшении психоневрологической симптоматики РПЭЛ рекомендует использовать унифицированный МР-протокол нейровизуализации структурных последовательностей при эпилепсии с трехмерными импульсными последовательностями T1 и Т2 FLAIR с изотропным вокселем 1×1×1 мм³ и двухмерными импульсными последовательностями, взвешенными по T2, с величиной пиксела 1×1 мм² и менее. МРТ должна применяться в сочетании с ЭЭГ, ЭЭГ-видеомониторингом. Использование данного протокола позволяет установить единый стандарт обследования пациентов с эпилепсией с высокой чувствительностью к выявлению поражений головного мозга, способных сыграть ключевую роль в возникновении судорожных приступов. Сформулированы 13 тезисов-рекомендаций.

Заключение. Внедрение рекомендаций в клиническую практику позволит улучшить доступ к высокотехнологичной медицинской помощи и оптимизировать расходы на здравоохранение. 

1. Fountain N. B., Van Ness P. C., Swain-Eng R. et al. Quality improvement in neurology: AAN epilepsy quality measures: Report of the Quality Measurement and Reporting Subcommittee of the American Academy of Neurology. Neurology. 2011; 76: 94.

2. Epilepsy. WHO Bulletin. 17.02.2019. URL: https://www.who.int/ru/news-room/fact-sheets/detail/epilepsy. Дата обращения: 22.06.2019.

3. Пядушкина Е.А., Фролов М.Ю. Клинико-экономическое исследование препарата лакосамид у больных с парциальной эпилепсией. ФАРМАКОЭКОНОМИКА. Современная фармакоэкономика и фармакоэпидемиология. 2016; 9 (3): 38-47. https://doi.org/10.17749/2070-4909.2016.9.3.038-047.

4. Авакян Г.Н. Вопросы современной эпилептологии. Эпилепсия и пароксизмальные состояния. 2015; 7 (4): 16-21.

5. Мазина Н.К., Мазин П.В., Кислицын Ю.В., Маркова Е.М. Фармакоэкономические аспекты применения руфинамида при синдроме Леннокса-Гасто. ФАРМАКОЭКОНОМИКА. Современная фармакоэкономика и фармакоэпидемиология. 2016; 9 (1): 15-22. https://doi.org/10.17749/2070-4909.2016.9.1.015-022.

6. Мильчакова Л.Е. Эпидемиология эпилепсии в отдельных субъектах Российской федерации: эпидемиология, клиника, социальные аспекты, возможности оптимизации фармакотерапии: автореф. дис. … докт. мед. наук. М. 2008; 32 с. 7. Epilepsy: a public health imperative. Geneva: World Health Organization; 2019. Licence: CC BY-NC-SA 3.0 IGO.

7. Дайхес А.Н., Федяев Д.В. Обзор российских и зарубежных подходов к формированию государственных гарантий бесплатной медицинской помощи. ФАРМАКОЭКОНОМИКА. Современная фармакоэкономика и фармакоэпидемиология. 2017; 10 (3): 59-65. https://doi.org/10.17749/2070-4909.2017.10.3.059-065.

8. Skorinski M., Klements K.M., O’Sillivan A.K. Budget Impact Analysis of Antiepileptic Drugs for Lennox-Gastaut Syndrome. J. Of Managed Care Pharmacy JMCP. 2014; 4 (20): 400-6.

9. Соломатин Ю.В., Рублева Ю.В. Лечение депрессии селективным ингибитором обратного захвата серотонина (СИОЗС) у пациентов с эпилепсией. Эпилепсия и пароксизмальные состояния. 2016; 8 (3): 11-18. https://doi.org/10.17749/2077-8333.2016.8.3.011-018.

10. Jette N., Reid A.Y., Wiebe S. Surgical management of epilepsy. CMAJ. 2014; 186 (13): 997-1004.

11. Picot M.C., Jaussent A., Neveu D., Kahane P., Crespel A., Gelisse P. et al. Cost-effectiveness analysis of epilepsy surgery in a controlled cohort of adult patients with intractable partial epilepsy: a 5-year follow-up study. Epilepsia. 2016; 57 (10): 1669-79.

12. Langfi tt J.T., Holloway R.G., McDermott M.P., Messing S., Sarosky K., Berg A.T., et al. Health care costs decline after successful epilepsy surgery. Neurology. 2007; 68 (16): 1290-8.

13. Jetté N., Wiebe S. Health economic analyses of epilepsy surgery. In: Malmgren K, Baxendale S, Cross H, editors. Long-term outcomes of epilepsy surgery in adults and children. Switzerland: Springer International Publishing. 2015; 225-267.

14. Тотолян А.А. Магнитно-резонансная томография в оценке структурных изменений головного мозга у пациентов с локализационно-обусловленной эпилепсией, комплексный подход. Лучевая диагностика и терапия. 2013; 4 (4): 42-50.

15. Тотолян А.А., Трофимова Т.Н. Алгоритмы МРТ головного мозга у пациентов с локализационно-обусловленной эпилепсией. Лучевая диагностика и терапия. 2014; 3 (5): 43-51.

16. Bernasconi A., Cendes F., Theodore W.H., Gill R.S., Koepp M.J., Hogan R.E., Jackson G.D., Federico P., Labate A., Vaudano A.E., Blümcke I., Ryvlin P., Bernasconi N. Recommendations for the use of structural magnetic resonance imaging in the care of patients with epilepsy: A consensus report from the International League Against Epilepsy Neuroimaging Task Force. Epilepsia. 2019 Jun; 60 (6): 1054-1068. https://doi.org/10.1111/epi.15612. Epub 2019 May 28.

17. Epilepsy in adults. Quality standard. NICE. 2013. [Электронный ресурс]. URL: www.nice.org.uk/guidance/qs26 Дата обращения: 06.07.2019.

18. Ананьева Н.И., Ежова Р.В., Халиков А.Д., Тотолян А.А. Алгоритм МРТ исследования при эпилепсии: необходимо и достаточно. Школа В.М. Бехтерева: от истоков до современности: материалы Всероссийской научно-практической конференции с международным участием, посвященной 160-летию со дня рождения Владимира Михайловича Бехтерева и 110-летию Санкт-Петербургского научно-исследовательского психоневрологического института им. В.М. Бехтерева. [Электронный ресурс]. СПб. 2017; 1 эл. опт. диск (CD-ROM). ISBN 978-5-905498-68-8.

19. Стандарты выполнения магнитно-резонансной томографии головного мозга для диагностики эпилепсии. М. 2016; 15 с.

20. Клинические рекомендации по предоперационному обследованию и хирургическому лечению пациентов с фармакорезистентными формами эпилепсии. Ассоциация нейрохирургов России. М. 2015; 22 с.

21. Клинический протокол эпилепсия; эпилептический статус. Утвержден протоколом заседания Экспертной комиссии по вопросам развития здравоохранения МЗ РК № 23 от «12» декабря 2013 г.

22. Асилбеков У.Е. Алгоритм диагностики судорожных состояний у детей раннего возраста. Нейрохирургия и неврология Казахстана. 2012; 1 (26): 3-9.

23. Бондарева И.В., Савинов С.В., Акчурина Я.Е., Михайлова Н.В., Утебеков Ж.Е., Ситников И.Ю., Синицына Т.Н., Абедимова Р.А. Алгоритм нейрофизиологической и нейровизуальной диагностики пациентов с фокальной формой эпилепсии. Нейрохирургия и неврология Казахстана. 2014; 3 (36): 16-21.

24. Метод дифференциальной диагностики эпилепсии и обмороков. Минск. 2013; 7 с.

25. Серак А.А., Науменко В.Д. Кортикальные дисплазии как причина симптоматической эпилепсии у детей: МРТ-диагностика и особенности клиники. 70-я Международная научнопрактическая конференция студентов и молодых ученых «Актуальные проблемы современной медицины и фармации - 2016». Сборник материалов конференции. Минск. 2016; 929-934.

26. Серак А.А. Возможности МРТ в диагностике морфологических изменений гиппокампа, связанных с развитием медиальной височной эпилепсии. Смоленский медицинский альманах. 2017; 1: 321-325.

27. Икрамов А. И., Аминов Х. Д. Роль диффузионно-взвешенной магнитно-резонансной визуализации в диагностике симптоматической эпилепсии на фоне аномалий развития головного мозга у детей. Радиология - Практика. 2015; 6 (54): 35-45.

28. International League Against Epilepsy. [Электронный ресурс] URL: https://www.ilae.org. Дата обращения: 22.06.2019.

29. Авакян Г.Н. Основные вехи развития Международной и Российской Противоэпилептической Лиги. Эпилепсия и пароксизмальные состояния. 2010; 2 (1): 13-24.

30. Commission on Neuroimaging of the International League Against Epilepsy. Recommendations for neuroimaging of patients with epilepsy. Epilepsia. 1997; 38: 1255-6.

31. Commission on Neuroimaging of the International League Against Epilepsy. Guidelines for neuroimaging evaluation of patients with uncontrolled epilepsy considered for surgery. Epilepsia. 1998; 39: 1375-6.

32. Neuroimaging Subcommision of the International League Against Epilepsy. Commission on Diagnostic Strategies: recommendations for functional neuroimaging of persons with epilepsy. Epilepsia. 2000; 41: 1350-6.

33. Gaillard W.D., Chiron C., Cross J.H., et al. Guidelines for imaging infants and children with recent‐onset epilepsy. Epilepsia. 2009; 50: 2147-53.

34. Wilmshurst J.M., Gaillard W.D., Vinayan K.P., et al. Summary of recommendations for the management of infantile seizures: Task Force Report for the ILAE Commission of Pediatrics. Epilepsia. 2015; 56: 1185-97.

35. Adler S., Hong S.J., Liu M., et al. Topographic principles of cortical fluid‐attenuated inversion recovery signal in temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2018; 59: 627-35.

36. МРТ (магнитно-резонансная томография), ядерная магнитнорезонансная томография (ЯМРТ) или магнитно-резонансная визуализация (МРВ). [Электронный ресурс]. URL: https://www.nazdor.ru/topics/improvement/devices/current/463100. Дата обращения: 05.07.2019.

37. Krumholz A., Wiebe S., Gronseth G.S., et al. Evidence‐based guideline: management of an unprovoked first seizure in adults: report of the Guideline Development Subcommittee of the American Academy of Neurology and the American Epilepsy Society. Neurology. 2015; 84: 1705-13.

38. Hakami T., McIntosh A., Todaro M., et al. MRI‐identified pathology in adults with new‐onset seizures. Neurology. 2013; 81: 920-7.

39. Semah F, Picot MC, Adam C, et al. Is the underlying cause of epilepsy a major prognostic factor for recurrence? Neurology. 1998; 51: 1256-62.

40. World Health Organization. Global maps for diagnostic imaging. 2014. [Электронный ресурс] URL: https://www.who.int/diagnostic_imaging/collaboration/global_collab_maps/en. Дата обращения: 09.07.2019.

41. Harden C.L., Huff J.S., Schwartz T.H., et al. Reassessment: neuroimaging in the emergency patient presenting with seizure (an evidence‐based review): report of the Therapeutics and Technology Assessment Subcommittee of the American Academy of Neurology. Neurology. 2007; 69: 1772-80.

42. Middlebrooks E.H., Ver Hoef L., Szaflarski J.P. Neuroimaging in epilepsy. Curr Neurol Neurosci Rep. 2017; 17: 32.

43. Scheffer I.E., Berkovic S., Capovilla G., et al. ILAE classification of the epilepsies: position paper of the ILAE Commission for Classification and Terminology. Epilepsia. 2017; 58: 512-21.

44. Wiebe S., Jette N. Pharmacoresistance and the role of surgery in difficult to treat epilepsy. Nat Rev Neurol. 2012; 8: 669-77.

45. Berg A.T., Berkovic S.F., Brodie M.J., et al. Revised terminology and concepts for organization of seizures and epilepsies: report of the ILAE Commission on Classification and Terminology, 2005‐2009. Epilepsia. 2010; 51: 676-85.

46. Blumcke I., Spreafico R., Haaker G., et al. Histopathological findings in brain tissue obtained during epilepsy surgery. N Engl J Med. 2017; 377: 1648-56.

47. Eltze C.M., Chong W.K., Bhate S., Harding B., Neville B.G., Cross J.H. Taylor‐type focal cortical dysplasia in infants: some MRI lesions almost disappear with maturation of myelination. Epilepsia. 2005; 46: 1988-92.

48. Kwan P., Arzimanoglou A., Berg A.T., et al. Definition of drug resistant epilepsy: consensus proposal by the ad hoc Task Force of the ILAE Commission on Therapeutic Strategies. Epilepsia. 2010; 51: 1069-77.

49. Engel J Jr. What can we do for people with drug‐resistant epilepsy? The 2016 Wartenberg Lecture. Neurology. 2016; 87: 2483-9.

50. Labate A., Aguglia U., Tripepi G., et al. Long‐term outcome of mild mesial temporal lobe epilepsy: a prospective longitudinal cohort study. Neurology. 2016; 86: 1904-10.

51. Tellez‐Zenteno J.F., Hernandez Ronquillo L., Moien‐Afshari F., Wiebe S. Surgical outcomes in lesional and non‐lesional epilepsy: a systematic review and meta‐analysis. Epilepsy Res. 2010; 89: 310-8.

52. Simasathien T., Vadera S., Najm I., Gupta A., Bingaman W., Jehi L. Improved outcomes with earlier surgery for intractable frontal lobe epilepsy. Ann Neurol. 2013; 73: 646-54.

53. Федеральный закон от 21 ноября 2011 г. N 323-ФЗ «Об основах охраны здоровья граждан в Российской Федерации». Цитируется по Базе Гарант. [Электронный ресурс] URL: https://base.garant.ru/57499516. Дата обращения: 02.07.2019.

54. Письмо Минздрава России от 30 апреля 2013 г. № 13-2/10/2-3113 «О применении стандартов и порядков оказания медицинской помощи». [Электронный ресурс] URL: https://www.rosminzdrav.ru/documents/5521-pismo-. Дата обращения: 02.07.2019.

55. Cloppenborg T., May T.W., Blumcke I., et al. Trends in epilepsy surgery: stable surgical numbers despite increasing presurgical volumes. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2016; 87: 1322-9.

56. Burneo J.G., Shariff S.Z., Liu K., Leonard S., Saposnik G., Garg A.X. Disparities in surgery among patients with intractable epilepsy in a universal health system. Neurology. 2016; 86: 72-78.

57. Roberts J.I., Hrazdil C., Wiebe S., et al. Neurologists’ knowledge of and attitudes toward epilepsy surgery: a national survey. Neurology. 2015; 84: 159-66.

58. Jehi L., Mathern G.W. Who’s responsible to refer for epilepsy surgery? We all are! Neurology. 2015; 84: 112-3.

59. Wiebe S. Burden of intractable epilepsy. Adv Neurol. 2006; 97: 1-4.

60. Авакян Г.Н., Блинов Д.В., Лебедева А.В., Бурд С.Г., Авакян Г.Г. Классификация эпилепсии Международной противоэпилептической лиги: пересмотр и обновление 2017 года. Эпилепсия и пароксизмальные состояния. 2017; 9 (1): 6-25. https://doi.org/10.17749/2077-8333.2017.9.1.006-025.

61. Nickels K.C., Zaccariello M.J., Hamiwka L.D., Wirrell E.C. Cognitive and neurodevelopmental comorbidities in paediatric epilepsy. Nat Rev Neurol. 2016; 12: 465-76.

62. Von Oertzen J., Urbach H., Jungbluth S. et al. Standard magnetic resonance imaging is inadequate for patients with refractory focal epilepsy. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2002; 73: 643-7.

63. Bernhardt B.C., Kim H., Bernasconi N. Patterns of subregional mesiotemporal disease progression in temporal lobe epilepsy. Neurology. 2013; 81: 1840-7.

64. Caciagli L., Bernasconi A., Wiebe S., Koepp M.J., Bernasconi N., Bernhardt B.C. A meta‐analysis on progressive atrophy in in-tractable temporal lobe epilepsy: time is brain? Neurology. 2017; 89: 506-16.

65. Bernhardt B.C., Worsley K.J., Kim H., Evans A.C., Bernasconi A., Bernasconi N. Longitudinal and cross‐sectional analysis of atrophy in pharmacoresistant temporal lobe epilepsy. Neurology. 2009; 72: 1747-54.

66. Bernhardt B.C., Bernasconi N., Concha L., Bernasconi A. Cortical thickness analysis in temporal lobe epilepsy: reproducibility and relation to outcome. Neurology. 2010; 74: 1776-84.

67. Bernasconi A, Bernasconi N, Bernhardt BC, Schrader D. Advances in MRI for ‘cryptogenic’ epilepsies. Nat Rev Neurol. 2011; 7: 99-108.

68. Winston G.P., Micallef C., Kendell B.E., et al. The value of repeat neuroimaging for epilepsy at a tertiary referral centre: 16 years of experience. Epilepsy Res. 2013; 105: 349-55.

69. Kokkinos V., Kallifatidis A., Kapsalaki E.Z., Papanikolaou N., Garganis K. Thin isotropic FLAIR MR images at 1.5T increase the yield of focal cortical dysplasia transmantle sign detection in frontal lobe epilepsy. Epilepsy Res. 2017; 132: 1-7.

70. Knake S., Triantafyllou C., Wald L.L., et al. 3T phased array MRI improves the presurgical evaluation in focal epilepsies: a prospective study. Neurology. 2005; 65: 1026-31.

71. Mellerio C., Labeyrie M.A., Chassoux F., et al. 3T MRI improves the detection of transmantle sign in type 2 focal cortical dysplasia. Epilepsia. 2014; 55: 117-22.

72. Hong S.J., Kim H., Schrader D., Bernasconi N., Bernhardt B.C., Bernasconi A. Automated detection of cortical dysplasia type II in MRI‐negative epilepsy. Neurology. 2014; 83: 48-55.

73. Bernasconi N., Bernasconi A. Epilepsy: imaging the epileptic brain - time for new standards. Nat Rev Neurol. 2014; 10: 133-4.

74. Blumcke I., Thom M., Aronica E., et al. International consensus classification of hippocampal sclerosis in temporal lobe epilepsy: a task force report from the ILAE Commission on Diagnostic Methods. Epilepsia. 2013; 54: 1315-29.

75. Thom M. Review: Hippocampal sclerosis in epilepsy: a neuropathology review. Neuropathol Appl Neurobiol. 2014; 40: 520-43.

76. Kulaga‐Yoskovitz J., Bernhardt B.C., Hong S.J., et al. Multi‐contrast submillimetric 3 tesla hippocampal subfield segmentation protocol and dataset. Sci Data. 2015; 2: 150059.

77. Bernasconi N., Kinay D., Andermann F., Antel S., Bernasconi A. Analysis of shape and positioning of the hippocampal formation: an MRI study in patients with partial epilepsy and healthy controls. Brain. 2005; 128: 2442-52.

78. Tsai M.H., Vaughan D.N., Perchyonok Y., et al. Hippocampal malrotation is an anatomic variant and has no clinical significance in MRI‐negative temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2016; 57: 1719-28.

79. Abou‐Hamden A., Lau M., Fabinyi G., et al. Small temporal pole encephaloceles: a treatable cause of “lesion negative” temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2010; 51: 2199-202.

80. Toledano R., Jimenez‐Huete A., Campo P., et al. Small temporal pole encephalocele: a hidden cause of “normal” MRI temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2016; 57: 841-51.

81. Saavalainen T., Jutila L., Mervaala E., Kälviäinen R., Vanninen R, Immonen A. Temporal anteroinferior encephalocele: an underrecognized etiology of temporal lobe epilepsy? Neurology. 2015; 85: 1467-74.

82. Pillay N., Fabinyi G.C., Myles T.S., Fitt G.J., Berkovic S.F., Jackson G.D. Parahippocampal epilepsy with subtle dysplasia: a cause of “imaging negative” partial epilepsy. Epilepsia. 2009; 50: 2611-8.

83. Thompson S.A., Kalamangalam G.P., Tandon N. Intracranial evaluation and laser ablation for epilepsy with periventricular nodular heterotopia. Seizure. 2016; 41: 211-6.

84. Blumcke I., Thom M., Aronica E., et al. The clinicopathologic spectrum of focal cortical dysplasias: a consensus classification pro-posed by an ad hoc task force of the ILAE Diagnostic Methods Commission. Epilepsia. 2011; 52: 158-74.

85. Besson P., Andermann F., Dubeau F., Bernasconi A. Small focal cortical dysplasia lesions are located at the bottom of a deep sulcus. Brain. 2008; 131: 3246-55.

86. So E.L., Lee R.W. Epilepsy surgery in MRI‐negative epilepsies. Curr Opin Neurol. 2014; 27: 206-12.

87. Bernasconi A., Bernasconi N. Unveiling epileptogenic lesions: the contribution of image processing. Epilepsia. 2011; 52 (Suppl 4): 20-4.

88. Martin P., Bender B., Focke N.K. Post‐processing of structural MRI for individualized diagnostics. Quant Imaging Med Surg. 2015; 5: 188-203.

89. Kini L.G., Gee J.C., Litt B. Computational analysis in epilepsy neuroimaging: a survey of features and methods. Neuroimage Clin. 2016; 11: 515-29.

90. Gaillard W.D., Cross J.H., Duncan J.S., Stefan H., Theodore W.H. Task Force on Practice Parameter Imaging Guidelines for International League Against Epilepsy, Commission for Diagnostics. Epilepsy imaging study guideline criteria: commentary on diagnostic testing study guidelines and practice parameters. Epilepsia. 2011; 52: 1750-6.

91. Bernasconi A., Antel S.B., Collins D.L., et al. Texture analysis and morphological processing of magnetic resonance imaging assist detection of focal cortical dysplasia in extra‐temporal partial epilepsy. Ann Neurol. 2001; 49: 770-5.

92. Colliot O., Bernasconi N., Khalili N., Antel S.B., Naessens V., Bernasconi A. Individual voxel‐based analysis of gray matter in focal cortical dysplasia. Neuroimage. 2006; 29: 162-71.

93. Wagner J., Weber B., Urbach H., Elger C.E., Huppertz H.J. Morphometric MRI analysis improves detection of focal cortical dysplasia type II. Brain. 2011; 134: 2844-54.

94. Huppertz H.J., Kurthen M., Kassubek J. Voxel‐based 3D MRI analysis for the detection of epileptogenic lesions at single subject level. Epilepsia. 2009; 50: 155-6.

95. Goubran M., Bernhardt B.C., Cantor‐Rivera D., et al. In vivo MRI signatures of hippocampal subfield pathology in intractable epilepsy. Hum Brain Mapp. 2016; 37: 1103-19.

96. Aghakhani Y., Liu X., Jette N., Wiebe S. Epilepsy surgery in patients with bilateral temporal lobe seizures: a systematic review. Epilepsia. 2014; 55: 1892-901.

97. Duncan J.S., Winston G.P., Koepp M.J., Ourselin S. Brain imaging in the assessment for epilepsy surgery. Lancet Neurol. 2016; 15: 420-33.

98. Sone D., Sato N., Maikusa N., et al. Automated subfield volumetric analysis of hippocampus in temporal lobe epilepsy using high‐resolution T2‐weighed MR imaging. Neuroimage Clin. 2016; 12: 57-64.

99. Hosseini M.P., Nazem‐Zadeh M.R., Pompili D., et al. Comparative performance evaluation of automated segmentation methods of hippocampus from magnetic resonance images of temporal lobe epilepsy patients. Med Phys. 2016; 43: 538.

100. Kim H., Mansi T., Bernasconi N., Bernasconi A. Surface‐based multi‐template automated hippocampal segmentation: application to temporal lobe epilepsy. Med Image Anal. 2012; 16: 1445-55.

101. Caldairou B., Bernhardt B.C., Kulaga‐Yoskovitz J., Kim H., Bernasconi A., Bernasconi N. A Surface Patch‐Based Segmentation Method for Hippocampal Subfields. Cham, Switzerland: Springer International Publishing; 2016: 379-87.

102. Farid N, Girard HM, Kemmotsu N, et al. Temporal lobe epilepsy: quantitative MR volumetry in detection of hippocampal atrophy. Radiology. 2012; 264: 542-50.

103. Kim H., Bernhardt B.C., Kulaga‐Yoskovitz J., Bernasconi A., Bernasconi N. Multivariate hippocampal subfield analysis of local MRI intensity and volume: application to temporal lobe epilepsy. Med Image Comput Comput Assist Interv. 2014; 17: 170-8.

104. Bernhardt B.C., Bernasconi A., Liu M., et al. The spectrum of structural and functional imaging abnormalities in temporal lobe epilepsy. Ann Neurol. 2016; 80: 142-53.

105. Jackson G.D., Kuzniecky R.I., Cascino G.D. Hippocampal sclerosis without detectable hippocampal atrophy. Neurology. 1994; 44: 42-6.

106. Kosior R.K., Lauzon M.L., Federico P., Frayne R. Algebraic T2 estimation improves detection of right temporal lobe epilepsy by MR T2 relaxometry. Neuroimage. 2011; 58: 189-97.

107. Peixoto‐Santos J.E., Kandratavicius L., Velasco T.R., et al. Individual hippocampal subfield assessment indicates that matrix macromolecules and gliosis are key elements for the increased T2 relaxation time seen in temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2017; 58: 149-59.

108. Bernasconi A., Bernasconi N., Caramanos Z., et al. T2 relaxometry can lateralize mesial temporal lobe epilepsy in patients with nor-mal MRI. Neuroimage. 2000; 12: 739-46.

109. Winston G.P., Vos S.B., Burdett J.L., Cardoso M.J., Ourselin S., Duncan J.S. Automated T2 relaxometry of the hippocampus for temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2017; 58: 1645-52.

110. Hong S.‐J., Bernhardt B.C., Caldairou B., et al. Multimodal MRI profiling of focal cortical dysplasia type II. Neurology. 2017; 88: 734-42.

111. Gill R.S., Hong S.J., Fadaie F., et al. Automated detection of epileptogenic cortical malformations using multimodal MRI. In: Cardoso M.J., Arbel T., Carneiro G., et al, eds. Deep Learning in Medical Image Analysis and Multimodal Learning for Clinical Decision Support: Third International Workshop, DLMIA 2017, and 7th International Workshop, ML‐CDS 2017, Held in Conjunction with MICCAI 2017, Québec City, QC, Canada, September 14, Proceedings. Cham, Switzerland: Springer International Publishing. 2017; 349-56.

112. Adler S., Wagstyl K., Gunny R., et al. Novel surface features for automated detection of focal cortical dysplasias in paediatric epilepsy. Neuroimage Clin. 2017; 14: 18-27.